El gremio del Arte della Seta (Arte de la Seda) recibió el encargo de construir l’Ospedale di Santa Maria degli Innocenti a partir de una donación de mil florines, destinada por el mercader Francesco Datini a la creación de un lugar de acogida para niños abandonados. En 1419, el Arte della Seta encomendó a Filippo Brunelleschi el diseño del edificio.

El hospital (entonces también conocido como Spedale) fue inaugurado el 5 de febrero de 1445 con la entrada de la primera recién nacida, que recibió el nombre de Agata Smeralda, en honor de la santa del día.

El centro ofrecía acogida a niñas y niños dejados anónimamente en la entrada. A su llegada, fueron confiados a las llamadas «niñeras de casa» para después ser entregados a las niñeras de campo, pagadas para amamantarlos. Después del destete, algunos se quedaron con su nueva familia, otros regresaron a los Innocenti.

Los niños recibían una educación básica y luego eran enviados a los talleres para aprender un oficio. De 1552 a 1580, el prior Vincenzo Borghini llevó a cabo un innovador proyecto educativo que incluía el estudio de la música y la pintura, así como la enseñanza del ábaco.

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A las niñas, que apenas aprendían a leer y escribir, en lugar de eso, se les enseñaba a coser y tejer. A menudo, entraban en el servicio con una familia para construirse la dote con el salario. En el siglo XVII se creó un lugar equipado con telares para permitir a las chicas trabajar dentro de la casa.

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En 1770 se abolieron las Artes con el consiguiente cese del mecenazgo del Arte della Seta (Arte de la Seda).

En 1875 se abolió el sistema de entrada anónima, se cerró definitivamente la finestra ferrata y el istituto l’Ufficio di Consegna (instituto la Oficina de Entrega).

En 1890 el hospital se convierte en una Institución Pública de Asistencia y Beneficencia (IPAB).

Actualmente, la acogida residencial ofrecida por los Innocenti está compuesta por cuatro comunidades dentro de la sede histórica en el centro de Florencia: Casa Bambini, Casa Madri, Casa Rondini y Nuova Casa Rondini, lugares que ofrecen respuestas a situaciones de dificultad en estrecha relación con los servicios sociales, el poder judicial ordinario y juvenil, los órganos de la policía judicial y las autoridades sanitarias del territorio.

Dentro del Istituto se albergan tres guarderías y un centro para la continuidad educativa de 0 a 6 años.

El Istituto, desde *2004 es una *Empresa Pública de Servicios a la Persona *(Ley 43/2004 de la Región Toscana) en continuidad con su inspiración, promueve los derechos activos de la infancia y la adolescencia, tal como se establece en la Convención sobre los derechos del niño, adoptada por la ONU (1989).

En 2006 nació la Bottega dei Ragazzi, la sección educativa del Museo degli Innocenti. Cada año, la Bottega ofrece talleres educativos creativos cuyo objetivo es enseñar el lenguaje de las artes en relación con nuestro patrimonio artístico. El uso de estrategias didácticas ganadoras y soportes digitales permiten aprender jugando, haciendo que todos los participantes sean protagonistas activos. 

Desde 1988 alberga en su sede la Oficina de Investigación de UNICEF-Innocenti y la Biblioteca Innocenti «Alfredo Carlo Moro», especializada en los derechos de la infancia y la adolescencia.

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